Effect of Farm Management on Antimicrobial Resistance and Intestinal Microbiota in Poultry Production

Abstract

[ES] La concienciación social con respecto al bienestar animal, la seguridad alimentaria, las resistencias antimicrobianas y la salud medioambiental ha incrementado en los últimos años, promoviendo la implementación de sistemas de producción que incluyan el concepto 'One Health' en su diseño. Por ello, en el sector avícola se han propuesto alternativas a nivel de campo centradas en la mejora de la bioseguridad, el uso de estirpes rústicas y de crecimiento lento y la implementación de ganadería de precisión. En este contexto, la microbiota intestinal tiene un papel importante, tanto en la salud de los animales, como en la diseminación de resistencias antimicrobianas y la transmisión de patógenos zoonósicos a lo largo de la cadena alimentaria. El bienestar animal promueve la presencia de microbiota beneficiosa y la integridad del epitelio intestinal, reduciendo las interacciones con las bacterias ambientales. Por ello, sería posible conseguir una reducción en la administración de antibióticos y reducir la presencia de patógenos en la cadena alimentaria. Salmonella spp. es la principal causa de brotes alimentarios en la Unión Europea, y la principal fuente de infección son los productos avícolas. Entre los principales serotipos se encuentra S. Infantis, actualmente muy prevalente en pollos de engorde. Por todo ello, el objetivo general de esta tesis doctoral fue evaluar el efecto de sistemas alternativos de producción avícola sobre el desarrollo y la composición de la microbiota, la evolución de las resistencias antimicrobianas y la epidemiología de Salmonella. En el primer experimento, se estudió el efecto de la estirpe genética, comparando una estirpe comercial de crecimiento rápido frente a una estirpe alternativa de crecimiento lento. Los objetivos fueron caracterizar la microbiota cecal e investigar la dinámica de las resistencias y multirresistencias antimicrobianas a lo largo del ciclo. Respecto a la composición de la microbiota, los resultados mostraron que Firmicutes fue el filo dominante y los géneros predominantes fueron Oscillospira spp., Ruminococcus spp., Coprococcus spp., Lactobacillus spp. y Bacteroides spp. Por otro lado, los resultados obtenidos en el estudio de resistencias antimicrobianas mostraron que, al inicio del ciclo, los animales de la estirpe de crecimiento rápido presentaron un mayor porcentaje de resistencia, pero al final del periodo no se encontraron diferencias. En el segundo experimento, se evaluó el efecto de las condiciones de manejo, comparando las condiciones comerciales de densidad y ventilación, frente a condiciones mejoradas. Los objetivos fueron caracterizar la microbiota cecal, evaluar la evolución de las resistencias y multirresistencias antimicrobianas, e investigar el desarrollo de S. Infantis y sus resistencias antimicrobianas a lo largo del periodo de engorde. Los resultados obtenidos en la evolución de la microbiota, mostraron un mayor nivel de diversidad en el grupo producido bajo condiciones mejoradas. Además, Firmicutes fue el filo dominante durante todo el ciclo y los géneros predominantes fueron Oscillospira spp., Ruminococcus spp., Bacteroides spp. y Coprococcus spp. Los resultados obtenidos en el estudio de resistencias antimicrobianas mostraron altas tasas de resistencia a lo largo de todo el ciclo, sin diferencias entre grupos. Por último, los recuentos más altos de excreción de Salmonella se observaron el día de sacrificio en ambos grupos. Además, el 100% de las cepas aisladas fueron multirresistentes tras la primera semana post-infección. En conclusión, los principales resultados obtenidos en esta tesis doctoral incluyen que la diversidad y la composición de la microbiota están en constante desarrollo a lo largo del periodo de engorde, viéndose afectadas por los factores de manejo estudiados. Además, las resistencias antimicrobianas están presentes en las bacterias comensales desde el día de llegada, y aumenta hasta el final del ciclo, destacando la necesidad de controlar la administración de antibióticos en todas las etapas de la producción avícola. En cuanto a la epidemiología de S. Infantis, la continua excreción durante todo el periodo de engorde y su capacidad de adquirir resistencias, independientemente de las condiciones de manejo en granja, sugieren la necesidad de realizar más estudios para poder establecer mejores programas de control de la bacteria a lo largo de la cadena alimentaria.

[CA] La conscienciació social amb respecte del benestar animal, la seguretat alimentaria, les resistències antimicrobianes i la salut mediambiental han incrementat en els últims anys, promovent la implementació de sistemes de producció alternatius que incloguen el concepte 'One Health'. Per aixó, en el sector avícola s'han proposat diverses alternatives en granja, centrades en la millora dels protocols de bioseguretat, l'ús d'estirps més rústiques i de creixement lent, així com la implementació de la ramaderia de precisió. En aquest context, la microbiota intestinal té un paper clau en la salut dels animals, la diseminació de resistències antimicrobianes i la transmissió de patògens zoonòsics al llarg de la cadena alimentària. El benestar animal promou la presència de microbiota intestinal beneficiosa i la integritat de l'epiteli intestinal, reduïnt les interaccions amb els bacteris ambientals. D'aquesta manera, es pot aconseguir una reducció de l'administració d'antibiòtics i la presència de patògens en la cadena alimentària. Salmonella spp. és la principal causa de brots alimentaris en la Unió Europea, i la principal font d'infecció són els products avícoles. Entre els principals serotips relacionats amb aquestos brots es troba S. Infantis, actualment molt prevalent en pollastres. Per tot açò, l'objectiu general d'aquesta tesi doctoral va ser avaluar l'efecte de sistemes alternatius de producció avícola sobre el desenvolupament i la composició de la microbiota, l'evolució de les resistències antimicrobianes i l'epidemiologia de Salmonella. En el primer experiment, es va estudiar l'efecte de l'estirp genètica, comparant una estirp comercial de creixement ràpid front a una estirp alternativa de creixement lent. Els objectius van ser caracteritzar la microbiota fecal i investigar la dinàmica de les resistències i multirresistències antimicrobianes al llarg del cicle productiu. Els resultats de la composició de la microbiota mostraren que Firmicutes va representar el fil dominant i els gèneres predominants van ser Oscillospira spp., Ruminococcus spp., Coprococcus spp., Lactobacillus spp. i Bacteroides spp. D'altra banda, els resultats obtinguts en el estudi de resistències antimicrobianes van mostrar que, a l'inici del cicle, els animals de l'estirp de creixement ràpid van presentar un major percentatge de resistència, però al final del període no es van encontrar diferències. En el segon experiment, es va avaluar l'efecte de les condicions de maneig de la granja, comparant les condicions comercials de densitat i ventilació, front a condicions millorades. Els objetius van ser caracteritzar la microbiota fecal, avaluar l'evolució de les resistències i multirresistències antimicrobianes, i investigar el desenvolupament de S. Infantis i les seues resistències antimicrobianes al llarg del cicle productiu. Els resultats obtinguts en la evolució de la microbiota van mostrar un major nivell de diversitat en el grup produït davall condicions de maneig òptimes. A més, Firmicutes va ser el fil dominant i els gèneres predominants van ser Oscillospira spp., Ruminococcus spp., Bacteroides spp. i Coprococcus spp. Els resultats obtinguts en el estudi de resistències antimicrobianes, van mostrar altes tases de resistència al llarg del període, sense diferències entre grups. Per últim, els recomptes més alts d'excreció de Salmonella es van observar en la en el dia de sacrifici en ambdós grups. A més, el 100% dels ceps aïllats van ser multirresistents després de la primera setmana post-infecció. En conclusió, els principals resultats obtinguts en aquesta tesi doctoral inclouen que la diversitat i la composició de la microbiota es troben en constant desenvolupament al llarg del període d’engreixament, veient-se afectades per els factors de maneig estudiats. A més a més, les resistències antimicrobianes es troben presents en els bacteris comensals des del dia d’arrivada, i augmenta fins al final del cicle, destacant la necessitat de controlar l’administració d’antibiòtics en totes les etapes de la producció avícola. Quant a l’epidemiologia de S. Infantis, la contínua excreció durant tot el període d’engreixament i la seua capacitat d’adquirir resistències, independentment de les condicions de maneig en granja, sugereixen la necessitat de realitzar més estudis per poder establir millors programes de control del bacteri al llargo de la cadena alimentària.

[EN] Social awareness regarding animal welfare, food safety, antimicrobial resistance and environmental health has increased, promoting the implementation of alternative sustainable production systems that include the 'One Health' concept. For this reason, in the poultry sector different alternatives at field level have been proposed, centred on the improvement of biosecurity protocols, the use of rustic slow-growing breeds and the implementation of precision livestock farming. In this context, intestinal microbiota play an important role in poultry health, in the spread of antimicrobial resistance and in the transmission of zoonotic pathogens throughout the poultry production chain. Animal welfare promotes the presence of beneficial microbiota and the integrity of the intestinal epithelium, reducing the interactions between environmental and intestinal bacteria. This way, it could be possible to achieve a reduction in antibiotic administration at field level, and also the presence of zoonotic pathogens in the food chain. Salmonella spp. is the main cause of human foodborne outbreaks in the European Union, and the main sources of infection are poultry products. Between the main serovars related to these outbreaks is S. Infantis, which is currently the most prevalent serovar isolated in broiler chickens. Therefore, the general objective of this doctoral thesis was to evaluate the effect of alternative production systems of poultry production on the microbiota composition development, antimicrobial resistance dynamics and Salmonella epidemiology. In the first experiment, the effect of the genetic breed was studied by comparing a commercial fast-growing breed vs. an alternative slow-growing breed. The objectives were to characterise the caecal microbiota and to investigate antimicrobial resistance and multidrug-resistance dynamics throughout the growing period. Regarding microbiota composition, results showed that Firmicutes represented the dominant phylum for both systems, and the most predominant genera were Oscillospira spp., Ruminococcus spp., Coprococcus spp., Lactobacillus spp. and Bacteroides spp. On the other hand, results obtained in the study of antimicrobial resistance showed that at the onset of the cycle, fast-growing day-old-chicks showed higher antimicrobial resistance rates. However, at the end of the period no significant differences were found. In the second experiment, the effect of the farm management conditions was evaluated by comparing commercial density and ventilation conditions vs. improved conditions. The objectives were to characterise the caecal microbiota, to evaluate antimicrobial resistance and multidrug-resistance dynamics, and to investigate the development of S. Infantis and its antimicrobial resistance throughout the growing period. Results obtained in microbiota development showed a higher level of microbiota complexity in the group reared under optimal farm conditions at the end of rearing. Moreover, Firmicutes was the dominant phylum during all the growing period, and the predominant genera were Oscillospira spp., Ruminococcus spp., Bacteroides spp. and Coprococcus spp. Results obtained in the study of antimicrobial resistance showed high antimicrobial resistance rates throughout rearing, and no statistical differences were observed between groups. Finally, Salmonella shedding showed that the highest counts were observed at slaughter day for both groups. Moreover, 100% of the isolates were multi-resistant after the first week post-infection. In conclusion, the main results obtained include that microbiota diversity and composition are in constant development throughout the growing period, and antimicrobial resistance is present as of the arrival day and increases until the end of rearing. Regarding S. Infantis epidemiology, it has been demonstrated the continuous shedding throughout the growing period and its ability to gain antimicrobial resistance.