Ants, pests and natural enemies in Mediterranean citrus. Ecological interactions and practical implications for biological control

Abstract

[EN] Ants constitute an important component of the citrus agroecosystem fauna acting simultaneously as predators and as hemipteran mutualists. Thus, ants in citrus are in the center of a complex food web affecting the composition and the population dynamics of a wide arthropod community including honeydew and non-honeydew producing herbivores as well as their natural enemies. In eastern Spain the most abundant and widespread ant species are the natives Lasius grandis Forel and Pheidole pallidula (Nylander), whereas the invasive Linepithema humile (Mayr) is also present but not widespread. We have conducted ant-exclusion experiments in three commercial citrus orchards, each one dominated by one ant species (Pheidole pallidula, Lasius grandis or Linepithema humile) with the aim to disentangle the ecological interactions with honeydew and non-honeydew producing pests and with natural enemies at the community-level. We quantified the effect of the ant-exclusion on the infestation levels and parasitism of three of the most important citrus pests in the area, the honeydew producer Aleurothrixus floccosus (Maskell) and the non-honeydew producers Aonidiella aurantii (Maskell) and Phyllocnistis citrella (Stainton). California red scale densities on fruits were significantly lower in the two seasons and in the three orchards in the ant-excluded treatment. Similarly, the percentage of shoots occupied by A. floccosus was significantly lower in the ant-excluded plots in the orchards dominated by P. pallidula and L. humile. Interestingly, no significant differences were found in the percent parasitism between ant-allowed and ant-excluded treatments. These results suggest that factors other than parasitoid disruption might explain the increased pest populations observed in the presence of ants. Thus, in the same orchards we compared the abundance, species richness, diversity and community structure of predators and parasitoids between the ant-allowed and ant excluded treatments. A total of 176,000 arthropods belonging to 81 taxa were captured and identified. Regarding abundance, the response of natural enemies to ant-exclusion was species specific. When examining functional groups, parasitoids showed higher abundances in the ant-allowed treatment whereas most generalist predators were less abundant. Similarly, the species richness and the Shannon diversity index of parasitoids were higher in the ant-allowed treatment, whereas the species richness of predators was significantly lower. The community structure of predators and parasitoids was not significantly different between treatments. Thus, ants were not associated with a dramatic and/or general decrease in natural enemy abundance or biodiversity. On the other hand, the negative impact of ants on generalist predators may have important implications for the regulation of pest populations. Finally we tested a novel hypothesis examining the potential competition between ants and natural enemies for honeydew produced by Hemiptera. Through the use of high performance liquid chromatography (HPLC) we related the level of ant activity with the energy reserves and feeding history of individual specimens collected in the field. A significant negative correlation between ant activity and the total sugar content and honeydew feeding incidence by A. chrysomphali was found in summer, when ant activity peaked. Ant activity was negatively correlated with the sugar feeding incidence by C. carnea in spring. This is a previously undocumented indirect interaction in food webs in which ants interfere with the physiological state of the natural enemies. Given that the absence of sugar feeding is detrimental for the fitness of many species of predators and parasitoids, this interaction may have important consequences for the arthropod community composition and practical implications for biological control.

[ES] Las hormigas constituyen un elemento importante del agroecosistema de los cítricos, en el que actúan simultáneamente como insectos depredadores y como mutualistas de hemípteros. Como consecuencia, las hormigas pueden afectar a la composición y a la dinámica poblacional de un amplio grupo de artrópodos, en los que se incluye herbívoros productores y no productores de melaza, así como a sus enemigos naturales. Se han llevado a cabo estudios de exclusión de hormigas en tres parcelas comerciales de cítricos en las que, en cada una de ellas, predominaba una especie de hormiga (Lasius grandis Forel, Pheidole pallidula (Nylander) y Linepithema humile (Mayr)). El principal objetivo ha sido el de esclarecer las interacciones ecológicas existentes entre las hormigas y los artrópodos productores y no productores de melaza, así como con los enemigos naturales a nivel de comunidad. Se ha cuantificado el efecto de la exclusión de hormigas sobre los niveles de infestación y el parasitismo de tres de las plagas más importantes de los cítricos de la zona, la plaga productora de melaza Aleurothrixus floccosus (Maskell) y las plagas que no producen melaza Aonidiella aurantii (Maskell) y Phyllocnistis citrella (Stainton). Las densidades poblacionales de A. aurantii en frutos i de A. floccosus fueron significativamente menores en el tratamiento de exclusión de hormigas. Curiosamente, no se encontraron diferencias en el porcentaje de parasitismo entre los dos tratamientos. Estos resultados sugieren que otros factores, más allá de la interferencia con los parasitoides, podrían explicar los incrementos poblacionales de plagas observados en presencia de hormigas. Por ello, se comparó la abundancia, riqueza de especies, diversidad y estructura de la comunidad de depredadores y parasitoides entre los tratamientos de exclusión y presencia de hormigas. Se capturaron e identificaron un total de 176,000 artrópodos pertenecientes a 81 taxones distintos. En cuanto a la abundancia, la respuesta de los enemigos naturales a la exclusión de hormigas fue específica para cada especie. Los parasitoides mostraron mayores abundancias en presencia de hormigas, mientras que la mayoría de los depredadores generalistas fueron menos abundantes. De igual modo, la riqueza de especies y el Índice de diversidad de Shannon de los parasitoides fueron mayores en presencia de hormigas, mientras que la riqueza de especies de los depredadores fue menor. La estructura de la comunidad de depredadores y parasitoides no difirió entre tratamientos. El impacto negativo de las hormigas sobre los depredadores generalistas puede tener importantes implicaciones sobre la regulación de las poblaciones de plagas. Finalmente, se estudió una novedosa hipótesis en la que se planteó la existencia de competencia por la melaza que producen los hemípteros, entre las hormigas y los enemigos naturales. Mediante el uso de cromatografía líquida de alta resolución (HPLC) se relacionó la actividad de las hormigas con las reservas energéticas y las fuentes alimenticias utilizadas por especímenes de enemigos naturales colectados en el campo. Se encontró una correlación significativamente negativa entre la actividad de las hormigas y el contenido total de azúcares y la alimentación a base de melaza del parasitoide Aphytis chrysomphali (Mercet) en verano. La actividad de las hormigas se correlacionó negativamente con la alimentación a base de azúcares del depredador Chrysoperla carnea s.l en primavera. Esta interacción indirecta en la que las hormigas interfieren con el estado fisiológico de los enemigos naturales no ha sido documentada previamente. Dado que la ausencia de azúcares en la alimentación de muchas especies de depredadores y parasitoides es perjudicial para su estado físico, esta interacción puede tener importantes consecuencias para la composición de la comunidad de artrópodos e implicaciones prácticas sobre el control biológico de plagas.

[CA] Les formigues són un element important de l'agroecosistema dels cítrics, en el que poden actuar simultàniament com a insectes depredadors i com a mutualistes d'hemípters. Com a conseqüència, poden afectar a la composició i la dinàmica poblacional d'un ampli grup d'artròpodes, incloent herbívors productors i no productors de melassa així com els seus enemics naturals. Les espècies de formigues més abundants i esteses als cítrics de l'est de la Península Ibèrica són les espècies natives Lasius grandis Forel i Pheidole pallidula (Nylander) mentre que l'espècie invasora Linepithema humile (Mayr) es troba també present però no de forma estesa. S'han dut a terme estudis d'exclusió de formigues en tres parcel·les comercials de cítrics en les que, en cada una d'elles, predominava una de les tres espècies de formigues. El principal objectiu ha estat el d'esclarir les interaccions ecològiques existents entre les formigues i els artròpodes productors i no productors de melassa així com els enemics naturals a nivell de comunitat. S'ha quantificat l'efecte de l'exclusió de formigues sobre els nivells d'infestació i el parasitisme de tres de les plagues més importants dels cítrics de la zona, la plaga productora de melassa Aleurothrixus floccosus (Maskell) i les plagues no productores de melassa Aonidiella aurantii (Maskell) i Phyllocnistis citrella (Stainton). Les densitats poblacionals d' A. aurantii en fruits i d'A. floccosus foren significativament menors en el tractament d'exclusió de formigues. Curiosament, no es trobaren diferències en el percentatge de parasitisme entre els dos tractaments per a ninguna de les plagues estudiades. Aquests resultats suggereixen que altres factors, més enllà de la interferència amb els parasitoides, podrien explicar els increments poblacionals de plagues observats en presència de formigues. Davant aquests resultats, es va comparar l'abundància, riquesa d'espècies, diversitat i estructura de la comunitat de depredadors i parasitoides entre els tractaments d'exclusió i presència de formigues. Es capturaren i identificaren un total de 176,000 artròpodes pertanyents a 81 taxons distints. En quant a l'abundància, la resposta dels enemics naturals a l'exclusió de formigues fou específica per a cada espècie. Els parasitoides mostraren majors abundàncies en presència de formigues mentre que la majoria de depredadors generalistes foren menys abundants. La riquesa d'espècies i l'Índex de diversitat de Shannon dels parasitoides foren majors en presència de formigues mentre que la riquesa d'espècies dels depredadors fou menor. L'estructura de la comunitat de depredadors i parasitoides fou similar entre tractaments. L'impacte negatiu de les formigues sobre els depredadors generalistes pot tenir importants implicacions per a la regulació de les poblacions de plagues. Finalment s'estudià una novedosa hipòtesi en la que es va plantejar l'existència de competència per la melassa que produeixen els hemípters entre les formigues i els enemics naturals. Mitjançant l'ús de cromatografia líquida d'alta resolució (HPLC) es va relacionar l'activitat de les formigues amb les reserves energètiques i les fonts alimentàries utilitzades per espècimens d'enemics naturals recol·lectats al camp. Es va trobar una correlació significativament negativa entre l'activitat de les formigues i el contingut total de sucres i l'alimentació a base de melassa del parasitoide Aphytis chrysomphali (Mercet) en estiu. L'activitat de les formigues es va correlacionar negativament amb l'alimentació a base de sucres del depredador Chrysoperla carnea s.l. en primavera. Aquesta interacció indirecta en la que les formigues interfereixen en l'estat fisiològic dels enemics naturals no ha sigut documentada prèviament. Donat que l'absència de sucres en l'alimentació de moltes espècies de depredadors i parasitoides és perjudicial per al seu estat físic, aquesta interacció pot ten