Enhancing Biological Control of Mealybugs in Mediterranean Subtropical Crops

Abstract

[ES] Los pseudocóccidos (Hemiptera: Pseudococcidae), comúnmente conocidos como cochinillas harinosas, son insectos hemípteros chupadores de savia que se alimentan del floema de las plantas. Estos insectos están entre las plagas más perjudiciales de varios cultivos subtropicales. En la cuenca mediterránea, diversas especies invasoras de pseudocóccidos se han establecido y convertido en plagas clave de cítricos y caquis, dos cultivos que abarcan un amplio territorio y tienen una gran importancia económica en la Comunidad Valenciana. Convencionalmente, los pseudocóccidos han sido controlados mediante el uso de insecticidas; sin embargo, los riesgos ambientales que conlleva su uso han llevado a la implementación de políticas para reducir su uso, incluida la prohibición de varias materias activas. Por lo tanto, es necesario desarrollar e implementar estrategias de gestión alternativas. Entre estas estrategias, fomentar el control biológico es una de las más prometedoras. Para identificar y evaluar diferentes estrategias que puedan mejorar el control biológico de pseudocóccidos, en esta tesis estudié varios factores que pueden influir en la abundancia de estas plagas en cultivos subtropicales mediterráneos. En el primer capítulo, describí las interacciones entre las hormigas nativas del Mediterráneo y el pseudocóccido invasor Delottococcus aberiae en los cítricos mediterráneos. Demostré que la hormiga mediterránea Lasius grandis y D. aberiae han establecido una relación mutualista que puede facilitar la invasión del pseudocóccido. En el segundo capítulo, evalué si la exclusión física de L. grandis de las copas de los cítricos puede mejorar el control de D. aberiae. Descubrí que la exclusión de hormigas de las copas de los cítricos puede reducir la densidad y el daño de D. aberiae, probablemente debido a un aumento en la abundancia de depredadores generalistas. En el tercer capítulo, identifiqué el complejo de pseudocóccidos que ataca al caqui mediterráneo y describí su dinámica estacional. Este estudio reveló que Pseudococcus longispinus se ha convertido en la especie de pseudocóccido más abundante en el cultivo y puede alcanzar niveles altos de infestación en la cosecha. También describí la fenología de P. longispinus y evalué el efecto potencial del cambio climático en su fenología, prediciendo que el número de generaciones y el daño potencial aumentarán en los próximos años. En el cuarto capítulo, identifiqué el complejo de parasitoides de P. longispinus en caqui. Descubrí que P. longispinus estuvo parasitado por un complejo diverso de parasitoides dominado por una especie de encírtido, Anagyrus fusciventris. Este parasitoide puede reducir eficazmente la densidad de la plaga a pesar de la alta abundancia de hiperparasitoides. También determiné el tamaño del hospedador parasitado por A. fusciventris, lo cual sería valioso para programar liberaciones de parasitoides. Finalmente, en el quinto capítulo, evalué si la heterogeneidad del hábitat afecta la densidad de pseudocóccidos en cítricos y caquis. Por un lado, encontré que la proporción de monocultivo circundante aumentó la densidad tanto de D. aberiae en los cítricos como de P. longispinus en caqui. Por otro lado, los hábitats no agrícolas, tanto los hábitats seminaturales que rodean el cultivo como la cubierta vegetal entre filas, redujeron la abundancia de P. longispinus en caqui al aumentar su parasitismo. Estos hallazgos mostraron que las estrategias de diversificación del hábitat pueden mejorar el control de los pseudocóccidos. En resumen, esta tesis ha identificado diferentes estrategias que pueden implementarse para mejorar el control biológico de las cochinillas en cítricos y caquis mediterráneos, incluyendo la gestión de hormigas mutualistas, la liberación aumentativa de parasitoides y la gestión del hábitat. Los hallazgos de esta tesis deben ser considerados dentro de los programas de Gestión Integrada de Plagas contra pseudocóccidos en cultivos subtropicales.

[CA] Els pseudocòccids (Hemiptera: Pseudococcidae), coneguts com cotonets, són insectes hemípters xucladors de saba que s'alimente del floema de les plantes. Aquests insectes estan entre les plagues més perjudicials per a diversos cultius subtropicals. A la conca mediterrània, diverses espècies invasores de cotonets s'han establert i esdevingut plagues clau en diversos cultius, com ara els cítrics i els caquis, que abasten un ampli territori i tenen una gran importància econòmica a la Comunitat Valenciana. Convencionalment, els cotonets s'han controlat mitjançant l'ús insecticides; no obstant això, els riscos ambientals han portat a la implementació de polítiques per reduir el seu ús, incloent la prohibició de diverses matèries actives. Per tant, és necessari implementar estratègies de gestió alternatives. Entre aquestes estratègies, fomentar el control biològic és una de les més prometedores. Per identificar i avaluar diferents estratègies que puguen millorar el control biològic dels cotonets, en esta tesi vaig estudiar diversos factors que poden influir en l'abundància d'estes plagues en cultius subtropicals mediterranis. Al primer capítol, vaig descriure les interaccions entre les formigues natives del Mediterrani i el cotonet invasor Delottococcus aberiae en els cítrics mediterranis. Ací vaig demostrar que la formiga mediterrània Lasius grandis i D. aberiae han establert una relació mutualista que pot facilitar la invasió del pseudocòccid. Al segon capítol, vaig avaluar si l'exclusió física de L. grandis de les copes dels cítrics pot millorar el control de D. aberiae. Vaig descobrir que l'exclusió de formigues de les copes dels cítrics pot reduir la densitat i el danys de D. aberiae, probablement a causa d'un augment en l'abundància de depredadors generalistes. Al tercer capítol, vaig identificar les espècies de cotonets que ataquen el caqui mediterrani i vaig descriure la seua dinàmica estacional. Aquest estudi va revelar que Pseudococcus longispinus s'ha convertit en l'espècie de cotonet més abundant en el cultiu i pot arribar a nivells alts d'infestació en la collita. També vaig descriure la fenologia de P. longispinus i vaig avaluar l'efecte potencial del canvi climàtic en la fenologia del cotonet, predient que el nombre de generacions i el possible dany augmentaran en els propers anys. Al quart capítol, vaig identificar el complex de parasitoids de P. longispinus en caqui. Vaig descobrir que P. longispinus estava parasitat per un complex divers de parasitoids dominat per una espècie d'encírtid, Anagyrus fusciventris. Aquesta espècie pot reduir eficaçment la densitat de la plaga malgrat l'alta abundància d'hiperparasitoids. També vaig determinar el tamany de cotonet parasitat per A. fusciventris, aquesta característica biològica és clau per dissenyar els programes de control biològic augmentatiu. Finalment, al cinquè capítol, vaig avaluar si la heterogeneïtat del hàbitat afecta la densitat de pseudocòcids en cítrics i caquis. Per una banda, vaig trobar que la proporció de monocultiu circumdant va augmentar la densitat tant de D. aberiae en els cítrics com de P. longispinus en caqui. Per altra banda, els hàbitats no agrícoles, tant els hàbitats semi-naturals que envolten el cultiu com la vegetació de cobertura entre files, van reduir l'abundància de P. longispinus en caqui al augmentar el seu parasitisme. Aquests descobriments van a mostrar que les estratègies de diversificació del hàbitat poden millorar el control dels cotonets. En resum, aquesta tesi ha identificat diferents estratègies que poden ser implementades per millorar el control biològic dels cotonets en cítrics i caquis mediterranis, incloent la gestió de formigues mutualistes, la solta massiva de parasitoids i la gestió de l'hàbitat. Els resultats d'aquesta tesi han de ser considerats dins dels programes de Gestió Integrat de Plagues contra els cotonets en cultius subtropicals.

[EN] Pseudococcids (Hemiptera: Pseudococcidae), commonly known as mealybugs, are sap-sucking hemipteran insects that feed on the phloem of plants. These insects are among the most damaging pests to various subtropical crops. In the Mediterranean basin, several species of invasive mealybugs have established and become key pests in various crops such as citrus and persimmon. These crops cover a large territory and hold high economic importance in the Valencian Community. Mealybugs have been traditionally managed with insecticides. However, their environmental risks have led to the implementation of policies to reduce insecticide use, including the prohibition of several active substances. Therefore, it is necessary to implement alternative management strategies. Among these strategies, biological control is one of the most promising. To identify and evaluate different strategies that can enhance the biological control of mealybugs, in this thesis I studied several factors potentially influencing mealybug abundance in Mediterranean subtropical crops. In the first chapter, I described the interactions between Mediterranean native ants and the invasive mealybug Delottococcus aberiae in Mediterranean citrus. Here, I demonstrated that the Mediterranean ant Lasius grandis and D. aberiae have established a mutualistic relationship that can facilitate the invasion of the mealybug. In the second chapter, I assessed whether the physical exclusion of L. grandis from citrus canopies may enhance the control of D. aberiae. I found that ant-exclusion from citrus canopies can reduce D. aberiae density and damage, likely because of an increase in the abundance of generalist predators. In the third chapter, I identified the complex of mealybugs attacking Mediterranean persimmon and described their seasonal trend. This study revealed that Pseudococcus longispinus has become the most abundant mealybug species in the crop and can reach high infestation levels at harvest. I also described the phenology of P. longispinus and evaluated the potential effect of climate warming on mealybug phenology, predicting that the number of generations and potential damage will increase in the following years. In the fourth chapter, I identified the parasitoid complex of P. longispinus in persimmon. I found that P. longispinus was parasitized by a diverse complex of parasitoids dominated by one encyrtid species, Anagyrus fusciventris. This parasitoid can effectively reduce the density of the pest despite the high abundance of hyperparasitoids. I also determined the preferred host size used by A. fusciventris, which will be valuable to design an augmentative biological control program. Finally, in the fifth chapter, I assessed whether habitat heterogeneity affects the density of mealybugs in citrus and persimmon. First, I found that the proportion of surrounding monoculture increased the abundance of both D. aberiae in citrus and P. longispinus in persimmon. Furthermore, non-crop habitats, both semi-natural habitats surrounding the crop and inter-row ground cover vegetation, reduced the abundance of P. longispinus in persimmon by increasing parasitism. These findings revealed that habitat diversification strategies can enhance mealybug control. Overall, this thesis has identified different strategies that can be implemented to enhance the biological control of mealybugs in Mediterranean citrus and persimmon, including the management of mutualistic ants, the augmentative release of parasitoids, and habitat management. The findings of this thesis must be considered within the Integrated Pest Management programs against mealybugs in subtropical crops.