Integrated Pest Management of Aphis spiraecola (Hemiptera: Aphididae) in clementines: enhancing its biological control

Abstract

[EN] Aphis spiraecola Patch. (Hemiptera: Aphididae) is a key pest of clementines. Biological control of A. spiraecola is still poorly known and efforts were based on the use and conservation of parasitoids but it did not success. With all this said, the aims of this thesis were: i) to disentangle the reasons behind the low parasitism of A. spiraecola; ii) to determine when and how predators can control A. spiraecola populations; and, finally, iii) to evaluate whether a ground cover of Poaceae plants can enhance the biological control of this aphid in clementines by improving the establishment of its predators. In the first objective we sampled four orchards and determine the parasitoid complex and parasitism (and hyper-) rates weekly. Binodoxys angelicae Haliday (Hymenoptera: Braconidae) was the unique primary parasitoid emerged from mummies of A. spiraecola. At least six hymenopteran hyperparasitoid species were identified attacking this primary parasitoid: Syrphophagus aphidivorus (Mayr) (Encyrtidae), Alloxysta sp. (Forster) (Figitidae), Asaphes sp. (Walker) (Pteromalidae), Pachyneuron aphidis (Bouché) (Pteromalidae), Dendrocerus sp. (Ratzeburg) (Megaspilidae) and Phaenoglyphis villosa (Hartig) (Figitidae). We developed a DNA-based approach to untangle the structure of the aphid-parasitoid food web in citrus. This methodology confirmed that all six species hyperparasitized B. angelicae And they dominated this food web and they were abundant from the beginning of the season. Thus, hyperparasitism probably explains the low impact of B. angelicae on A. spiraecola populations. For the second objective we sampled three clementine orchards to determine the effect of aphid predators on A. spiraecola colonies over a three-year period. Life parameters of A. spiraecola colonies varied among the orchards over the three years. The maximum number of aphids and the longevity of A. spiraecola colonies were negatively correlated with the time of first attack by predators. More importantly, the percentage of shoots occupied by A. spiraecola (damages) remained below or close to the intervention threshold when colonies were attacked prior to ~200 degree days (DD) since the beginning of the aphid colonization. These results suggest that: i) the presence of predators at the beginning of the season should be considered to develop new intervention thresholds and ii) biological control programs should promote the early presence of predators in clementine orchards. To promote the early presence of predators in clementine orchards, in the third objective we evaluated ground cover management. This ground cover management may provide alternative preys to natural enemies. The effect of a sown ground cover (based on Poaceae plants) on the biological control of A. spiraecola was evaluated in four orchards with ground cover management compared with four orchards with bare soil management. This sown Poaceae cover coexists with a complex of wild plants that might also affect biological control of A. spiraecola. Finally, we compared the presence of A. spiraecola and its natural enemies in these orchards. While Poaceae plants represented ~66% of the ground cover, the rest of the cover comprised mainly Malva sp. (13%), Oxalis sp. (5%) and Sonchus sp. (2%). Poaceae plants harbored aphids which appeared sooner in the system than citrus aphids. These aphids serve as alternative prey/hosts for natural enemies. By contrast, Malva sp. and Sonchus sp. harbored aphids with potential to become citrus pest. Although these wild plants may act as reservoirs for A. spiraecola as well as other aphid species that can disrupt the biocontrol services of natural enemies, overall, the sown cover was effective in terms of biological control of A. spiraecola in the citrus canopy. It promoted the early presence of predators in citrus canopies. These attacks resulted in satisfactory aphid control, because citrus orchards with ground cover never exceeded the aphid economic threshold.

[ES] Aphis spiraecola Patch. (Hemiptera: Aphididae) es una de las plagas claves en el cultivo de clementinos. Los esfuerzos realizados hasta la fecha se han centrado en el uso y conservación de parasitoides aunque se desconocen las causas de su baja eficacia. Por todo ello, los objetivos de esta tesis han sido i) desentrañar las razones por las que se dan bajos niveles de parasitismo de A. spiraecola ii) determinar cuándo y cómo los depredadores pueden controlar las poblaciones de A. spiraecola y finalmente iii) determinar si una cubierta de poáceas puede mejorar el control biológico de este pulgón en clementinos mediante la mejora en el establecimiento de sus depredadores. En el primer objetivo se muestrearon semanalmente cuatro parcelas y se identificó el complejo de parasitoides y las tasas de parasitismo (e hiperparasitismo). Los porcentajes de parasitismo fueron bajos (~menos del 5%) y Binodoxys angelicae Haliday (Hymenoptera: Braconidae) fue el único parasitoide primario emergido de las momias de A. spiraecola. Se identificaron al menos seis especies de hiperparasitoides atacando este parasitoide primario: Syrphophagus aphidivorus (Mayr) (Encyrtidae), Alloxysta sp. (Forster) (Figitidae), Asaphes sp. (Walker) (Pteromalidae), Pachyneuron aphidis (Bouché) (Pteromalidae), Dendrocerus sp. (Ratzeburg) (Megaspilidae) y Phaenoglyphis villosa (Hartig) (Figitidae). Se desarrolló un método basado en la detección de ADN con el cual se confirmó que todas las especies de hiperparasitoides hiperparasitan B. angelicae. Los hiperparasitoides dominaron esta red trófica y fueron abundantes desde el inicio de la estación. De este modo, el hiperparasitismo probablemente explica el bajo impacto que B. angelicae tiene sobre las poblaciones de A. spiraecola. Para el segundo objetivo se muestrearon tres campos de clementinos donde se determinó el efecto de los depredadores en las colonias de A. spiraecola. Los parámetros de vida de las colonias de A. spiraecola variaron entre los diferentes cultivos los tres años. El máximo número de pulgones y la longevidad de las colonias de A. spiraecola se correlacionaron negativamente con el momento del primer ataque del depredador a la colonia. Cabe destacar que el porcentaje de brotes ocupados por A. spiraecola permaneció por debajo o cerca del umbral de tratamiento cuando las colonias fueron atacadas antes de los 200 grados días (GD) desde el inicio de formación de la colonia. Estos resultados sugieren: i) la presencia de depredadores al inicio de la temporada de pulgón debes ser considerado para el desarrollo de nuevos umbrales de tratamiento y ii) los programas de control biológico deben promover el adelanto de la presencia de depredadores en los campos de clementinos. Para promover la presencia anticipada de depredadores en los campos de clementinos, como tercer objetivo se evaluó el manejo de cubiertas vegetales a base de poáceas. Con este manejo se persigue aportar presas alternativas para los enemigos naturales de A. spiraecola. Para ello, se compararon cuatro campos de cítricos con cubierta vegetal frente a cuatro con suelo desnudo. En los campos con cubierta sembrada apareció además de las poáceas sembradas, un complejo de plantas salvajes que podrían afectar también el control biológico de A. spiraecola. Las poáceas representaron un 66% de la cubierta vegetal. Las poáceas y Oxalis sp. albergaron respectivamente pulgones estenófagos de plantas poáceas y Macrosiphum euphorbiae Thomas (Hemiptera: Aphididae). Estas especies de pulgones aparecieron más pronto en el ecosistema que los pulgones de cítricos y sirvieron como presas/hospederos alternativos para los enemigos naturales. Al contrario, Malva sp. y Sonchus sp. albergaron especies de pulgón que podrían ser potenciales plagas de cítricos. El efecto total de la cubierta sembrada resultó positivo para el control de A. spiraecola. Por lo tanto, las parcelas de cítricos con cubierta vegetal tendieron a no

[CA] Aphis spiraecola Patch. (Hemiptera: Aphididae) és una de les plagues clau en el cultiu de clementins. Els esforços realitzats fins ara s'han centrat en el us i conservació de parasitoids encara que es desconeix les causes de la seua baixa eficàcia. Tenint en compte estos antecedents, els objectius d'esta tesis foren: i) desentrampar les raons per les quals els parasitoids no són efectius; ii) determinar quan i com els depredadors poden controlar les poblacions d'A. spiraecola; i finalment iii) determinar si una coberta de poàcies pot millorar el control biològic d'este àfid en clementins mitjançant la millora en el establiment del seus depredadors. En el primer objectiu es van mostrejar setmanalment quatre parcel·les i s'identificà el complex de parasitoids i les taxes de parasitisme (i hiperparasitisme). Binodoxys angelicae Haliday (Hymenoptera: Braconidae) va ser l'únic parasitoid primari emergit de les mòmies d'A. spiraecola. Se van identificar al menys sis especies d' hiperparasitoids atacant este parasitoid primari: Syrphophagus aphidivorus (Mayr) (Encyrtidae), Alloxysta sp. (Forster) (Figitidae), Asaphes sp. (Walker) (Pteromalidae), Pachyneuron aphidis (Bouché) (Pteromalidae), Dendrocerus sp. (Ratzeburg) (Megaspilidae) i Phaenoglyphis villosa (Hartig) (Figitidae). Se desenvolupà un mètode basat en la detecció de DNA amb el que es confirmà que totes les especies d'hiperparasitoids hiperparasiten B. angelicae. Els hiperparasitoids dominaren aquesta xarxa tròfica i foren abundants a l'inici de l'estació. Per tant, l'hiperparasitisme podria explicar el baix impacte que B. angelicae té sobre les poblacions d'A. spiraecola. Per al segon objectiu es mostrejaren tres camps de clementins on es determinà l'efecte dels depredadors en les colònies d'A. spiraecola. Els paràmetres de vida de les colònies d'A. spiraecola variaren entre les tres parcel·les els tres anys. El màxim número d'àfids i la longevitat de les colònies d'A. spiraecola es correlacionaren negativament amb el moment del primer atac del depredador a la colònia. Caldria destacar que el percentatge de brots ocupats per A. spiraecola es mantingué per baix o prop del llindar de tractament quan les colònies foren atacades abans dels ~200 graus dia (GD) des de l'inici de formació de la colònia. Estos resultats sugereixen que: i) la presència de depredadors a l'inici de la estació de l'àfid podria ser considerada per al desenvolupament de nous llindars de tractament i ii) els programes de control biològic deurien promoure l'avançament de la presència de depredadors en els camps de clementins. Per promoure la l'avançament de la presència de depredadors en els camps de clementins, com tercer objectiu s'avaluà el maneig de cobertes vegetals basades en poàcies. Amb aquest maneig es persegueix aportar preses alternatives per als enemics naturals d'A. spiraecola. Se compararen quatre camps de clementins amb coberta vegetal front a quatre amb sol nu. En els camps amb coberta sembrada creix, junt a les Poáceas sembrades, un conjunt de plantes salvatges que podrien afectar també el control biològic d'A. spiraecola. S'investigà quines especies de plantes componien la coberta vegetal així com les especies d'àfids que les habitaven. Les poàcies representaren un 66% de la coberta vegetal, sent les plantes salvatges més abundants Malva sp. (13%), Oxalis sp. (5%) i Sonchus sp. (2%). Les poàcies hostejaren àfids estenòfags de poàcies. Estes espècies d'àfid aparegueren més prompte en l'ecosistema que aquells àfids associats a cítrics. Al contrari, Malva sp. i Sonchus sp. hostejaren especies d'àfids que podrien ser potencials plagues de cítrics. Este últim grup pot atenuar l'atac dels enemics naturals a les poblacions d'A. spiraecola que habiten les copes. Encara així, l'efecte total de la coberta sembrada a base de poàcies va resultar positiu per al control d'A. spiraecola. En conseqüència les parcel·les de cítrics am